1995-2005: Premiers travaux
Pendant ses études au Neighborhood Playhouse, Britton (alors Womack) a fait ses débuts au théâtre à New York dans The Early Girl at The Courtyard Playhouse de Caroline Kava. Britton a joué la prostituée chevronnée Laurel face à Cooper Lawrence, qui a joué Joan. La performance de Britton, bien que bien accueillie, l’a presque évincée du programme Neighborhood Playhouse, qui interdisait aux étudiants de prendre un emploi professionnel pendant leurs études. Après avoir obtenu son diplôme, Britton a passé deux autres années à travailler dans des productions théâtrales off-Broadway. En 1995, Britton fait ses débuts au cinéma dans la comédie dramatique The Brothers McMullen d’Edward Burns. Elle a déménagé à Los Angeles après le succès du film.
Après les Frères McMullen, Britton a été choisie comme Heather dans un rôle récurrent dans la sitcom Ellen d’ABC, et a joué le rôle de Cammie Barbash dans le pilote invendu Fox Pins and Needles. En 1996, elle a commencé à co-jouer le rôle de Nikki Faber dans la sitcom d’ABC Spin City face à Michael J. Fox. Son personnage a été écrit hors de la série lorsque Charlie Sheen a remplacé Fox. Elle est également apparue dans la comédie dramatique romantique No Looking Back (1998) et la comédie dramatique mystérieuse Looking for Kitty (2004), toutes deux réalisées par Edward Burns. En 2001, elle a joué aux côtés de Chris Eigeman et Jamie Harris dans la comédie romantique The Next Big Thing. Elle a ensuite joué dans les films indépendants The Life Coach, Special Ed, The Mother Effect et The Last Winter.
Après avoir quitté Spin City, Britton a eu un rôle récurrent en tant que Maggie Kimble Hume dans le drame policier de courte durée de CBS The Fugitive. En 2001, elle joue Gertrude Temple, la mauvaise mère de Shirley Temple dans le téléfilm Child Star: The Shirley Temple Story, basé sur l’autobiographie de Temple de 1988. La même année, elle a joué le rôle de Sophie Fitzgerald dans la sitcom de courte durée de NBC The Fighting Fitzgeralds. En 2001, Britton a également eu un rôle récurrent dans le drame politique de NBC The West Wing dans la troisième saison, apparaissant dans la première en deux parties intitulée « Manchester » et le sixième épisode intitulé « Gone Quiet » en tant que Connie Tate, membre de l’équipe de Bruno Gianelli. En 2002, elle revient à ABC et joue le rôle de Rachel Davis dans la sitcom de courte durée Lost at Home. En 2006, elle a eu un rôle récurrent dans le thriller d’espionnage Fox 24 dans la cinquième saison en tant que Diane Huxley, une propriétaire et une brève petite amie de Jack Bauer (Kiefer Sutherland).
2006-2011: Reconnaissance supplémentaire
Britton co-vedette en face de Kyle Chandler dans la série dramatique de NBC / DirecTV Friday Night Lights dans le rôle de Tami Taylor, l’épouse d’un entraîneur de football Eric Taylor (Chandler), qui devient conseiller d’orientation au lycée. La série a duré cinq saisons du 3 octobre 2006 au 9 février 2011. Pendant ce temps, Britton a développé un public dévoué pour sa performance – décrite par le New York Times comme « quelque chose d’une icône, un sex-symbol et un modèle de 40 ans. »Elle a d’abord joué face à Billy Bob Thornton dans la version cinématographique de la série, Friday Night Lights (2004). Pour son rôle dans la série, elle a été nominée pour le Primetime Emmy Award de la Meilleure Actrice principale dans une série dramatique en 2010 et 2011, pour le TCA Award de la Réalisation individuelle dans le Drame en 2007 et 2008, et a reçu le Satellite Award de la Meilleure Actrice – Série télévisée Dramatique en 2010.
En 2009, Britton a co-joué face à Carla Gugino et sa co-star de Friday Night Lights Adrianne Palicki dans la comédie Women in Trouble, et a co-joué face à Jackie Earle Haley, Kyle Gallner et Rooney Mara dans le remake de A Nightmare on Elm Street en 2010 dans le rôle du Dr Gwendoline « Gwen » Holbrook. En 2011, elle a co-joué face à Pamela Adlon dans la comédie romantique Conception. Elle est apparue dans l’émission de lecture radio WBEZ Le 429e épisode de This American Life, « Me connaîtront-Ils à la maison? », dans lequel elle a interprété des monologues du livre de non-fiction de David Finkel, The Good Soldiers.
En 2011, Britton a joué dans la première saison du drame d’horreur FX American Horror Story. Elle a joué Vivien Harmon, qui déménage avec sa famille en Californie après une série de problèmes conjugaux et familiaux tragiques. Malheureusement pour les Harmons, la nouvelle maison qu’ils achètent se révèle rapidement hantée. Pour ce rôle, elle a été nominée pour le Primetime Emmy Award de la Meilleure actrice principale dans une Mini-série ou un film en 2012. Britton avait déclaré quand elle avait terminé American Horror Story qu’elle prendrait quelques mois de congé pour être avec son nouveau fils adoptif, mais qu’elle commencerait alors à se recentrer sur le développement de sa collaboration avec David O. Russell, mais le projet est entré dans « l’enfer du développement ».
2012 – présent: Succès Continuemodifier
Le 6 mars 2012, Britton a signé pour jouer et produire la série dramatique musicale ABC / CMT, Nashville créée par Callie Khouri, lauréate d’un Oscar. La série a été diffusée sur ABC et CMT pendant six saisons du 10 octobre 2012 au 26 juillet 2018. Elle a joué Rayna Jaymes, une chanteuse country renommée de 40 ans dont la célébrité commence à s’estomper. La performance de Britton a été saluée par la critique et elle a été nominée pour la quatrième fois pour un Primetime Emmy Award de la Meilleure Actrice principale dans une série dramatique et un Golden Globe de la Meilleure Actrice – Série télévisée dramatique pour la première fois pour ce rôle. Britton, pour sa part, a déclaré que la partie la plus éprouvante de son rôle, du moins au début, était le chant que le rôle exige d’elle. L’émission a été annulée en mai 2016 par ABC. Cependant, en juin 2016, CMT a repris la série pour une cinquième saison. En février 2017, Britton quitte Nashville lors de la cinquième saison, mais revient pour la finale de la série en juillet 2018 en tant que guest star.
En 2012, Britton a joué aux côtés d’Edward Burns dans la comédie dramatique The Fitzgerald Family Christmas. Le film a reçu des critiques positives de la part des critiques. La même année, elle avait co-joué dans la comédie dramatique Seeking a Friend for the End of the World face à Steve Carell et Keira Knightley.
En 2013, Britton joue aux côtés d’Aubrey Plaza dans la comédie The To Do List, où elle joue la mère du personnage de Plaza. Britton est retourné à Austin, au Texas, où Friday Night Lights a été filmé, pour co-jouer face à Harry Connick Jr. et ses collègues acteurs et musiciens Willie Nelson, Lyle Lovett et Kris Kristofferson dans le drame familial de Noël Angels Sing. En 2014, Britton a co-joué aux côtés d’Adam Driver en tant que thérapeute cougar dans la comédie dramatique This Is Where I Leave You, basée sur le roman à succès de Jonathan Tropper en 2009.
En 2015, elle joue aux côtés de Thomas Mann, RJ Cyler et Olivia Cooke dans la comédie dramatique Me and Earl and the Dying Girl, réalisée par Alfonso Gomez-Rejon, et basée sur le roman éponyme de Jesse Andrews publié en 2012, une histoire ironique sur Greg (Mann), un adolescent bizarre forcé de se lier d’amitié avec Rachel (Cooke), une camarade de classe atteinte de leucémie. Elle a joué la mère de Greg. La même année, elle a co-joué dans la comédie d’action American Ultra face à Jesse Eisenberg et Kristen Stewart; Sharon Stone avait initialement été choisie pour son rôle.
En 2016, Britton retrouve le créateur d’American Horror Story Ryan Murphy dans sa mini-série American Crime Story: The People V. O.J. Simpson dans le rôle de Faye Resnick. En 2017, elle a joué le rôle d’Ally dans la série humoristique SMILF de Showtime. Toujours en 2017, Britton a joué dans le film comique Beatriz at Dinner et le drame biographique Professor Marston and the Wonder Women. En 2018, elle a joué dans la comédie dramatique The Land of Steady Habits.
Toujours en 2018, Britton a joué le rôle de la répartitrice d’urgence Abby Clark dans la première saison du drame procédural 9-1-1 de la Fox, sa troisième collaboration avec Ryan Murphy. La même année, elle revient à American Horror Story pour la huitième saison, Apocalypse, reprenant son rôle de Vivien Harmon. Elle a également joué aux côtés d’Eric Bana dans le rôle de Debra Newell dans la série d’anthologie Bravo true crime Dirty John, pour laquelle elle a reçu une nomination au Golden Globe Award de la Meilleure Actrice – Mini–série ou Téléfilm.