dikten öppnar med den trojanska flottan som seglar mot Italien, när de skeppsbrott av en storm på Nordafrikas kust, orsakad av Juno, gudarnas drottning, som hatar dem och försöker förhindra att de når Italien och uppfyller sitt öde. Här möter de drottning Dido, ledare för kartagerna, som nyligen är invandrare från Fenicien (moderna Libanon och Syrien), och grundar en ny stad, Carthage (Bok 1). (Kartan i Figur 2 visar de viktigaste platserna som nämns i dikten.) Aeneas berättar för Dido om förstörelsen av Troja (Bok 2) och hans efterföljande resor runt Medelhavet (Bok 3). Han och Dido blir snart kär, men Aeneas riskerar att glömma sitt uppdrag i Italien, så gudarnas kung, Jupiter, skickar sin budbärare Mercury för att påminna honom om sin plikt. Aeneas plötsliga avgång lämnar Dido förkrossad, och hon begår självmord och uttalar evigt hat mellan de framtida romarna och Karthaginerna (bok 4). Efter ett stopp på Sicilien (bok 5) reser Aeneas till underjorden för att prata med sin fars spöke, och han ser där de framtida stora romarnas själar (bok 6). Han kan sedan äntligen anlända till Italien, där han ursprungligen välkomnas av den lokala kungen Latinus, som lovar honom sin dotter Lavinias hand i äktenskap för att försegla fred mellan trojaner och latiner. Men andra italienare ogillar detta arrangemang, inklusive Latinus fru Amata och den italienska prinsen Turnus, som hoppades gifta sig med Lavinia själv. Krig bryter snart ut mellan trojanerna och italienarna, till Aeneas bestörtning (bok 7). Aeneas besöker en annan lokal kung, Evander, vars stad är byggd på platsen för det framtida Rom, och Evander går med på att alliera sitt folk med trojanerna och skickar sin son Pallas med Aeneas för sin första krigsupplevelse. Pallas presenteras som en sympatisk karaktär: en modig ung man vars liv bara börjar, och Aeneas känner en stark tillgivenhet för honom (bok 8). Kriget i Italien fortsätter att rasa (bok 9) och Pallas dödas av Turnus, vilket orsakar ett rasande svar i Aeneas (bok 10). Aeneas går med på en tillfällig vapenvila och föreslår att han och Turnus ska träffas i en duell för att undvika mer förlust av liv, men medan italienarna diskuterar detta bryter krig ut igen (bok 11). Turnus går slutligen med på att träffa Aeneas i en enda strid, men Juno ordnar att våldet ska brytas. Men när Jupiter övertalar Juno att ge upp sitt hat mot trojanerna och acceptera det romerska ödet, tar hon bort sitt skydd från Turnus. Han och Aeneas möts igen på slagfältet, och Aeneas sår Turnus, som ber om barmhärtighet. Aeneas är på väg att skona honom när han ser att Turnus bär Pallas bälte och dödar honom i raseri (bok 12).
