Le poème s’ouvre sur la flotte troyenne naviguant vers l’Italie, lorsqu’elle fait naufrage par une tempête sur la côte de l’Afrique du Nord, provoquée par Junon, reine des dieux, qui les déteste et tente de les empêcher d’atteindre l’Italie et d’accomplir leur destin. Ici, ils rencontrent la reine Didon, chef des Carthaginois, qui sont des immigrants récents de Phénicie (Liban moderne et Syrie), et fondent une nouvelle ville, Carthage (Livre 1). (La carte de la figure 2 montre les lieux clés mentionnés dans le poème.) Énée raconte à Didon la destruction de Troie (Livre 2) et ses voyages ultérieurs autour de la Méditerranée (Livre 3). Didon et lui tombent bientôt amoureux, mais Énée risque d’oublier sa mission en Italie, alors le roi des dieux, Jupiter, envoie son messager Mercure pour lui rappeler son devoir. Le départ soudain d’Énée laisse Didon dévastée, et elle se suicide et prononce une haine éternelle entre les futurs Romains et les Carthaginois (Livre 4). Après une escale en Sicile (Livre 5), Énée se rend aux enfers pour parler au fantôme de son père, et il y voit les âmes des futurs grands Romains (Livre 6). Il est alors enfin en mesure d’arriver en Italie, où il est d’abord accueilli par le roi local Latinus, qui lui promet la main de sa fille Lavinia en mariage pour sceller la paix entre les Troyens et les Latins. Cependant, d’autres Italiens en veulent à cet arrangement, y compris l’épouse de Latinus, Amata, et le prince italien Turnus, qui espérait épouser Lavinia lui-même. La guerre éclate bientôt entre les Troyens et les Italiens, au grand dam d’Énée (Livre 7). Énée rend visite à un autre roi local, Evander, dont la ville est construite sur le site de la future Rome, et Evander accepte d’allier son peuple aux Troyens et envoie son fils Pallas avec Énée pour sa première expérience de guerre. Pallas est présenté comme un personnage sympathique: un jeune homme courageux dont la vie ne fait que commencer, et Énée éprouve une forte affection pour lui (livre 8). La guerre en Italie continue de faire rage (Livre 9) et Pallas est tué par Turnus, provoquant une réponse furieuse à Énée (Livre 10). Énée accepte une trêve temporaire, et suggère à Turnus et lui de se rencontrer en duel, pour éviter de nouvelles pertes en vies humaines, mais pendant que les Italiens en débattent, la guerre éclate à nouveau (Livre 11). Turnus accepte finalement de rencontrer Énée en combat singulier, mais Junon s’arrange pour que la trêve soit rompue. Cependant, lorsque Jupiter persuade Junon d’abandonner sa haine des Troyens et d’accepter le destin romain, elle retire sa protection de Turnus. Énée et lui se retrouvent sur le champ de bataille, et Énée blesse Turnus, qui demande pitié. Énée est sur le point de l’épargner quand il voit que Turnus porte la ceinture de Pallas, et le tue dans un accès de rage (Livre 12).
