1995-2005: wczesne prace
podczas nauki w Neighborhood Playhouse, Britton (wtedy Womack) zadebiutowała w nowojorskim teatrze w the early girl at the courtyard Playhouse Caroline kavy. Britton zagrała doświadczoną prostytutkę Laurel naprzeciwko Coopera Lawrence ’ a, który grał Joan. Występ Britton, choć dobrze przyjęty, prawie wyeliminował ją z programu Neighborhood Playhouse, który zabronił studentom podejmowania pracy zawodowej w trakcie studiów. Po ukończeniu studiów Britton spędził kolejne dwa lata pracując w produkcjach teatralnych off-Broadwayu. W 1995 roku Britton zadebiutowała w komediodramacie Edwarda Burnsa Bracia McMullen. Po sukcesie filmu przeniosła się do Los Angeles.
Po braci McMullen, Britton została obsadzona jako Heather w powracającej roli w sitcomie ABC Ellen i zagrała Cammie Barbash w niesprzedanym pilocie Fox pins and Needles. W 1996 roku zaczęła występować jako Nikki Faber w sitcomie ABC Spin City u boku Michaela J. Foxa. Jej postać została spisana z serialu, gdy Charlie Sheen zastąpił Foxa. Pojawiła się również w komedii romantycznej No Looking Back (1998) i komedii kryminalnej Looking for Kitty (2004), oba w reżyserii Edwarda Burnsa. W 2001 roku zagrała u boku Chrisa Eigemana i Jamiego Harrisa w komedii romantycznej The Next Big Thing. Później zagrała w niezależnych filmach The Life Coach, Special Ed, The Lather Effect i The Last Winter.
po opuszczeniu Spin City Britton miała powracającą rolę Maggie Kimble Hume w krótkotrwałym dramacie kryminalnym CBS zbieg. W 2001 roku zagrała Gertrude Temple, złą matkę Shirley Temple w filmie telewizyjnym ABC Child Star: The Shirley Temple Story, opartym na autobiografii Temple z 1988 roku. W tym samym roku wystąpiła jako Sophie Fitzgerald w krótkotrwałym sitcomie NBC The Fighting Fitzgeralds. W 2001 roku Britton ponownie zagrała rolę w dramacie politycznym NBC The West Wing w trzecim sezonie, pojawiając się w dwuczęściowej premierze zatytułowanej „Manchester” i szóstym odcinku zatytułowanym „Gone Quiet” jako Connie Tate, członek zespołu Bruno Gianelli. W 2002 roku powróciła do ABC i zagrała rolę Rachel Davis w krótkotrwałym sitcomie Lost at Home. W 2006 roku wystąpiła w thrillerze szpiegowskim Fox 24 W piątym sezonie jako Diane Huxley, gospodyni i krótka dziewczyna Jacka Bauera (Kiefer Sutherland).
2006-2011: kolejne wyróżnienieedytuj
Britton wystąpili razem z Kyle ’ em Chandlerem w serialu dramatycznym NBC / DirecTV Friday night lights jako tami Taylor, żona trenera piłkarskiego Erica Taylora (Chandler), który zostaje pedagogiem szkolnym. Serial trwał przez pięć sezonów od 3 października 2006 do 9 lutego 2011. W tym czasie Britton rozwinęła oddaną opinię o swoim występie-opisaną przez The New York Times jako ” coś w rodzaju ikony, 40-something sex symbol i wzór do naśladowania.”Została po raz pierwszy obsadzona u boku Billy’ ego Boba Thorntona w filmowej wersji serialu „Friday Night Lights” (2004). Za rolę w serialu była nominowana do nagrody Primetime Emmy dla wybitnej aktorki pierwszoplanowej w serialu dramatycznym w 2010 i 2011, do Nagrody TCA za indywidualne osiągnięcia w dramacie w 2007 i 2008, a w 2010 otrzymała Nagrodę Satellite Award dla Najlepszej Aktorki w serialu dramatycznym.
w 2009 roku Britton zagrała u boku Carli Gugino i jej Friday Night Lights u boku Adrianne Palicki w komedii kobiety w tarapatach, a także u boku Jackie Earle Haley, Kyle 'a Gallnera i Rooney Mara w remake’ u Koszmaru z ulicy Wiązów w 2010 roku jako Dr Gwendoline „Gwen” Holbrook. W 2011 roku zagrała u boku Pameli Adlon w komedii romantycznej Conception. Pojawiła się w programie WBEZ Radio reading Show 429 odcinek amerykańskiego życia, ” Will they Know me at Home?”, w którym wykonała monologi z książki Davida Finkela The Good Soldiers.
w 2011 roku Britton zagrała w pierwszym sezonie w amerykańskim horrorze American Horror Story. Zagrała Vivien Harmon, która przenosi się wraz z rodziną do Kalifornii po serii tragicznych problemów małżeńskich i rodzinnych. Niestety dla Harmonów, nowy dom, który kupują, szybko okazuje się być nawiedzony. Za tę rolę była nominowana do nagrody Primetime Emmy dla wybitnej aktorki pierwszoplanowej w miniserialu lub filmie w 2012 roku. Britton oświadczyła, że po zakończeniu American Horror Story będzie miała kilka miesięcy wolnego, aby być ze swoim nowym adoptowanym synem, ale potem zacznie ponownie skupiać się na rozwijaniu współpracy z Davidem O. Russellem, ale projekt przeszedł do”piekła rozwoju”.
2012–obecnie: Kontynuacjedytuj
6 marca 2012 roku Britton podpisała kontrakt z wytwórnią dramatu muzycznego ABC/CMT, Nashville, stworzonego przez laureatkę Oscara Callie Khouri. Serial był emitowany na ABC i CMT przez sześć sezonów od 10 października 2012 roku do 26 lipca 2018 roku. Zagrała Raynę Jaymes, 40-letnią znaną piosenkarkę country, której sława zaczyna zanikać. Występ Britton otrzymał pochwałę krytyków i po raz czwarty została nominowana do nagrody Primetime Emmy dla wybitnej aktorki pierwszoplanowej w serialu dramatycznym oraz nagrody Złotego Globu dla Najlepszej Aktorki-serialu telewizyjnego za tę rolę. Britton ze swojej strony powiedziała, że najbardziej nerwową częścią jej roli, przynajmniej na początku, było śpiewanie roli, jakiej od niej wymaga. Serial został anulowany w maju 2016 roku przez ABC. Jednak w czerwcu 2016 roku CMT wykupiło serial na piąty sezon. W lutym 2017 roku Britton opuściła Nashville podczas piątego sezonu, ale powróciła do finału serialu w lipcu 2018 roku jako gościnna gwiazda.
w 2012 roku Britton zagrała u boku Edwarda Burnsa w komediodramacie The Fitzgerald Family Christmas. Film spotkał się z pozytywnymi recenzjami krytyków. W tym samym roku zagrała w komediodramacie szukając przyjaciela na koniec świata u boku Steve ’ a Carella i Keiry Knightley.
w 2013 roku Britton zagrała u boku Aubrey Plaza w komedii The To Do List, gdzie zagrała matkę postaci Plaza. Britton wrócił do Austin w Teksasie, gdzie kręcono Friday Night Lights, aby zagrać u boku Harry 'ego Connicka Jr.i innych aktorów i muzyków Willie’ ego Nelsona, Lyle ’ a Lovetta i Krisa Kristoffersona W świątecznym dramacie rodzinnym Angels Sing. W 2014 roku Britton zagrała u boku Adama Drivera w komediodramacie This is Where I Leave You, opartym na bestsellerowej powieści Jonathana Troppera z 2009 roku.
w 2015 roku zagrała u boku Thomasa Manna, RJ Cylera i Olivii Cooke w komediodramacie ja i Earl i umierająca dziewczyna w reżyserii Alfonso Gomez-Rejona, opartym na powieści Jesse’ ego Andrewsa z 2012 roku o tym samym tytule, zawiłej historii o Gregu (Mann), nastoletnim dziwaku zmuszonym do zaprzyjaźnienia się z Rachel (Cooke), koleżanką z klasy chorą na białaczkę. Grała matkę Grega. W tym samym roku zagrała w komedii akcji American Ultra u boku Jesse Eisenberga i Kristen Stewart; Sharon Stone została pierwotnie obsadzona w jej roli.
w 2016 roku Britton ponownie spotkał się z Ryanem Murphym w miniserialu American Crime Story: The People v.O. J. Simpson jako Faye Resnick. W 2017 roku wystąpiła gościnnie jako Ally w serialu komediowym Showtime SMILF. Również w 2017 roku Britton zagrała w komediodramacie Beatriz at Dinner oraz dramacie biograficznym Professor Marston and The Wonder Women. W 2018 roku zagrała w komediodramacie Kraina stałych nawyków.
również w 2018 roku Britton zagrała jako dyspozytorka ratunkowa Abby Clark w pierwszym sezonie serialu 9-1-1, jej trzeciej współpracy z Ryanem Murphym. W tym samym roku powróciła do amerykańskiego horroru w ósmym sezonie „Apocalypse”, ponownie wcielając się w rolę Vivien Harmon. Zagrała również u boku Erica Bany jako Debra Newell w serialu Bravo true crime anthology Dirty John, za który otrzymała nominację do Nagrody Złotego Globu dla Najlepszej Aktorki-miniserialu lub filmu telewizyjnego.