runo alkaa Troijan laivaston purjehtiessa kohti Italiaa, kun he joutuvat haaksirikkoon Pohjois-Afrikan rannikolla myrskyssä, jonka aiheuttaa Juno, jumalten kuningatar, joka vihaa heitä ja yrittää estää heitä pääsemästä Italiaan ja täyttämästä kohtaloaan. Siellä he kohtaavat kuningatar Didon, karthagolaisten johtajan, jotka ovat tuoreita siirtolaisia Foinikiasta (nykyisestä Libanonista ja Syyriasta) ja perustavat uuden kaupungin, Karthagon (kirja 1). (Kuvan 2 Kartta näyttää runossa mainitut keskeiset paikat.) Aeneas kertoo Didolle Troijan tuhosta (kirja 2) ja tämän myöhemmistä matkoista Välimeren ympäri (kirja 3). Hän ja Dido rakastuvat pian, mutta Aeneas on vaarassa unohtaa tehtävänsä Italiassa, joten jumalten kuningas Juppiter lähettää sanansaattajansa Merkuriuksen muistuttamaan häntä velvollisuudestaan. Aeneaksen äkkilähtö jättää Didon murtumaan, ja hän tekee itsemurhan ja julistaa ikuisen vihan tulevien roomalaisten ja karthagolaisten välille (kirja 4). Pysähdyttyään Sisiliassa (kirja 5) Aineas matkustaa manalaan puhumaan isänsä Haamulle ja näkee siellä tulevien suurten roomalaisten sielut (kirja 6). Tämän jälkeen hän pääsee vihdoin Italiaan, jossa paikallinen kuningas Latinus toivottaa hänet aluksi tervetulleeksi, joka lupaa hänelle tyttärensä Lavinian kättä avioliittoon sinetöidäkseen rauhan troijalaisten ja latinojen välillä. Muut italialaiset kuitenkin paheksuvat tätä järjestelyä, muun muassa Latinuksen Vaimo Amata ja Italialainen ruhtinas Turnus, joka toivoi pääsevänsä itse naimisiin Lavinian kanssa. Pian puhkeaa sota troijalaisten ja italialaisten välille Aeneaksen tyrmistykseksi (kirja 7). Aeneas vierailee toisen paikallisen kuninkaan Evandroksen luona, jonka kaupunki on rakennettu tulevan Rooman paikalle, ja Evander suostuu liittoutumaan kansansa kanssa troijalaisten kanssa ja lähettää poikansa Pallaksen Aeneaksen kanssa tämän ensimmäiseen sotakokemukseen. Pallas esitetään sympaattisena hahmona: rohkeana nuorena miehenä, jonka elämä on vasta alussa, ja Aeneas tuntee voimakasta kiintymystä häntä kohtaan (kirja 8). Sota Italiassa raivoaa edelleen (kirja 9) ja Pallas saa surmansa Turnukselta, mikä saa Aeneaksen raivostumaan (kirja 10). Aeneas suostuu väliaikaiseen aselepoon ja ehdottaa, että hän ja Turnus tapaisivat kaksintaistelussa välttääkseen ihmishenkien menetykset, mutta italialaisten väitellessä tästä syttyy jälleen sota (kirja 11). Turnus suostuu lopulta kohtaamaan Aeneaksen kaksintaistelussa, mutta Juno järjestää aselevon rikkomisen. Kun Juppiter kuitenkin suostuttelee Junon luopumaan vihastaan troijalaisia kohtaan ja hyväksymään roomalaisten kohtalon, hän poistaa Turnukselta suojeluksensa. Hän ja Aineas kohtaavat jälleen taistelukentällä, ja Aineas haavoittaa Turnusta, joka anoo armoa. Aeneas on aikeissa säästää hänet nähdessään, että Turnuksella on Pallaksen vyö ja tappaa hänet raivonpuuskassa (kirja 12).
