digtet åbner med den trojanske flåde sejler mod Italien, når de skibbrudne af en storm på kysten af Nordafrika, forårsaget af Juno, gudernes dronning, der hader dem og forsøger at forhindre dem at nå Italien og opfylde deres skæbne. Her møder de dronning Dido, leder af kartagerne, der for nylig er indvandrere fra Fønikien (moderne Libanon og Syrien) og grundlægger en ny by, Kartago (Bog 1). (Kortet i figur 2 viser de vigtigste steder, der er nævnt i digtet.) Aeneas fortæller Dido om ødelæggelsen af Troja (Bog 2) og hans efterfølgende rejser rundt i Middelhavet (Bog 3). Han og Dido bliver snart forelsket, men Aeneas er i fare for at glemme sin mission i Italien, så gudernes konge, Jupiter, sender sin messenger Mercury for at minde ham om sin pligt. Aeneas ‘ pludselige afgang efterlader Dido ødelagt, og hun begår selvmord og udtaler evigt had mellem de fremtidige romere og kartagerne (Bog 4). Efter et stop på Sicilien (bog 5) rejser Aeneas til underverdenen for at tale med sin fars spøgelse, og han ser der de fremtidige store Romers sjæle (Bog 6). Han er så endelig i stand til at ankomme til Italien, hvor han oprindeligt hilses velkommen af den lokale konge Latinus, der lover ham sin datter Lavinias hånd i ægteskab for at forsegle fred mellem trojanere og latiner. Imidlertid er andre italienere vrede over dette arrangement, herunder Latinus’ kone Amata og den italienske prins Turnus, der håbede at gifte sig med Lavinia selv. Krig bryder snart ud mellem Trojanerne og italienerne til Aeneas’ forfærdelse (Bog 7). Aeneas besøger en anden lokal konge, Evander, hvis by er bygget på stedet for det fremtidige Rom, og Evander accepterer at alliere sit folk med trojanerne og sender sin søn Pallas med Aeneas til sin første oplevelse af krig. Pallas præsenteres som en sympatisk karakter: en modig ung mand, hvis liv lige er begyndt, og Aeneas føler en stærk kærlighed til ham (Bog 8). Krigen i Italien fortsætter med at rase (bog 9), og Pallas dræbes af Turnus og forårsager et rasende svar i Aeneas (Bog 10). Aeneas accepterer en midlertidig våbenhvile og foreslår, at han og Turnus skal mødes i en duel for at undgå mere tab af menneskeliv, men mens italienerne diskuterer dette, bryder krigen ud igen (bog 11). Turnus accepterer endelig at møde Aeneas i enkeltkamp, men Juno sørger for, at våbenhvilen brydes. Men når Jupiter overtaler Juno til at opgive sit had mod Trojanerne og acceptere den romerske skæbne, fjerner hun sin beskyttelse mod Turnus. Han og Aeneas mødes igen på slagmarken, og Aeneas sår Turnus, der beder om barmhjertighed. Aeneas er på det punkt at skåne ham, når han ser, at Turnus bærer Pallas bælte og dræber ham i raseri (bog 12).
